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Jul 27, 2023Jul 27, 2023

Nature Communications volume 14, número do artigo: 1080 (2023) Citar este artigo

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As flutuações climáticas quaternárias levaram muitas espécies a mudar as suas áreas de distribuição geográfica, moldando, por sua vez, as suas estruturas genéticas. Recentemente, argumentou-se que a adaptação pode ter acompanhado as mudanças na distribuição das espécies através da “peneiração” dos genótipos durante a colonização e o estabelecimento. No entanto, isto não foi diretamente demonstrado, e o conhecimento permanece limitado sobre como diferentes forças evolutivas, que são normalmente investigadas separadamente, interagiram para mediar conjuntamente as respostas das espécies às mudanças climáticas passadas. Aqui, através do re-sequenciamento do genoma completo de mais de 1200 indivíduos do cravo Dianthus sylvestris, juntamente com modelos integrados de genômica populacional e de ambiente genético, reconstruímos a paisagem neutra e adaptativa do passado desta espécie, conforme foi moldada pelos ciclos glaciais quaternários. Mostramos que as respostas adaptativas surgiram concomitantemente com as mudanças e expansões pós-glaciais desta espécie nos últimos 20 mil anos. Isto deveu-se à triagem heterogénea de alelos adaptativos ao longo do espaço e do tempo, à medida que as populações se expandiram dos refúgios glaciares restritivos para a gama mais ampla e heterogénea de habitats disponíveis no atual período interglacial. Nossas descobertas revelam uma interação estreitamente ligada de migração e adaptação sob mudanças de distribuição induzidas pelo clima no passado, que mostramos ser a chave para a compreensão dos padrões espaciais de variação adaptativa que vemos nas espécies hoje.

As espécies actuais persistiram durante repetidos períodos de flutuação climática, exemplificados pelas eras glaciais quaternárias (2,58 Mya – presente) que ocasionaram grandes mudanças nos níveis globais do mar, nas camadas de gelo continentais e, consequentemente, nos habitats das espécies1,2. As espécies responderam a estas condições de mudança alterando a sua área de distribuição, adaptando-se ou extinguindo-se localmente, gerando as áreas de distribuição e os padrões de estrutura genética que vemos hoje1,3,4. Ao moldar a distribuição da variação genética potencialmente relevante para as características relacionadas com o clima, as flutuações climáticas passadas podem ter desempenhado papéis importantes na determinação do potencial adaptativo das espécies, ou seja, até que ponto as espécies são capazes de se adaptarem a episódios subsequentes de seleção impulsionada pelo clima5,6 . Embora os estudos sobre os impactos bióticos das alterações climáticas sejam abundantes7,8,9, poucos estudos consideram estes legados genéticos do clima passado, e menos ainda incorporam processos evolutivos passados ​​e presentes, neutros e adaptativos nas suas avaliações. Esta abordagem integrativa, no entanto, pode ser crucial para compreender e prever as respostas evolutivas das espécies às alterações climáticas10.

Estudos anteriores sobre a resposta das espécies às flutuações climáticas do Quaternário concentraram-se nas mudanças e expansões de distribuição (doravante referidas colectivamente como mudanças de distribuição3), através de reconstruções de distribuições passadas com base em registos de ocorrências fósseis e contemporâneos, e através de inferências de demografia passada com base em padrões de variação genética neutra1,3,11,12. Este foco foi motivado pela suposição de longa data de que os táxons têm maior probabilidade de migrar e colonizar habitats adjacentes do que desenvolver uma nova gama de tolerâncias climáticas3. A justificação, em parte, era que se as espécies pudessem adaptar-se eficazmente para fazer face às alterações climáticas passadas, teriam sido capazes de persistir in situ sem alterar a sua distribuição geográfica; em aparente contraste com as numerosas evidências de mudanças de distribuição entre táxons . Este paradigma tem sido cada vez mais desafiado nas últimas duas décadas3,5,9,13,15. Preeminentemente, Davis e Shaw (2001)3 argumentaram que a adaptação concomitante com as mudanças de distribuição pode ter sido central para as respostas das espécies durante as flutuações climáticas do Quaternário. Eles sugeriram que a adaptação durante as mudanças de distribuição pode surgir devido à “peneiração” seletiva3,16 de genótipos intolerantes às condições locais durante a colonização e o estabelecimento3. Em outras palavras, as condições locais podem atuar como peneiras que classificam a variação genética permanente de forma desigual na paisagem3,6,16 durante o curso das mudanças de distribuição das espécies (Fig. 1). Isto é relevante porque a adaptação e as mudanças de distribuição, se actuarem em conjunto, podem levar a resultados muito diferentes da resposta das espécies às alterações climáticas do que se qualquer um dos processos actuasse sozinho5,15. No entanto, as evidências empíricas que apoiam esta interação de adaptação e mudanças de alcance permanecem escassas, devido a pressupostos anteriores e a desafios metodológicos relacionados com a reconstrução conjunta destes processos13.

1500 m; blue), low (<1000 m; red) and intermediate (1000–1500 m; grey squares) elevation classes, ordered along the expansion axis./p> πGW, Mann–Whitney U test; p < 1 × 10−15; Fig. 6B, C, Supplementary Fig. S22), suggestive of highly-diverged adaptive haplotypes being maintained within populations. Importantly, we observe significantly lower diversity (Mann–Whitney U test; p < 0.001) in low-elevation compared to high-elevation populations (controlling for the effect of distance), both for genome-wide diversity (πGW) and for diversity centred around environmentally-associated loci (πGF) (Fig. 6B). This can arise due to the colonisation of low-elevation environments from high-elevation populations (founder effect)41, or alternatively, due to polygenic selection in the low-elevation environment40, or both. Notably, we observe that this difference in diversity between low- and high-elevation population pairs (∆πGF) increases from east to west along the expansion axis, suggesting that populations simultaneously at the expansion front and environmental margin of the lineage host lowest adaptive diversity (Fig. 6B, C)./p>99%), ASTRAL-III quartet scores (>0.5) and bootstrap values (>99%). Topologies deeper in the tree were less well-resolved (with quartet scores <0.4 in more basal nodes). Under the inferred D. sylvestris topology and a less-assumptive simultaneous trichotomous split topology, 18 models were formulated spanning from simple to complex (Supplementary Fig. S10). Complex models allowed for population size changes and different migration rates (which could further be asymmetric) at each time epoch. We allowed up to five time epochs to accommodate (i) the two divergence events, (ii) the bottleneck-like effect of contemporary sampling, and (iii) up to two additional transitions in demography./p>1500 m) categories. To avoid biases related to imbalanced sample sizes, categories were sub-sampled to a common sample size of 70 individuals (5 populations) each (Supplementary Data 1). We then calculated a genetic distance tree, PCA and Venn diagram of allele presence and absence; based on the top (unlinked) 1000 GF environmentally-associated SNPs (Supplementary Fig. S19). The genetic distance tree and PCA were calculated as described above for the whole-genome dataset. For allele presence-absence, we applied a minimum allele frequency threshold of 5%./p>1500 m) bins, ordered along the expansion axis. π was calculated both genome-wide (πGW) and centred around environmentally-associated loci (πGF). The latter was calculated as the weighted mean π of exon SNPs, with weights given by the R2 of the SNP’s environmental association (as given under GF; Supplementary Fig. S17B)./p>

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